周亚夫是西汉（都长安，位于今陕西省西安市）丞相绛侯周勃的次子。当初，周亚夫在担任河内郡（治所位于今河南省武陟县西南）太守（行政长官）的时候，曾请看相先生许负为他看相。许负对他说：“您三年以后将被封为侯；封侯八年后能当上将军和丞相，主管朝廷军政大事，位高权重；再过九年您会饿死。”周亚夫不以为然地笑了笑说：“既然像先生说的那样富贵，怎么会饿死呢？”许负回答说：“你的嘴边有竖纹入口，这是饿死的相貌。”
汉文帝十一年（前169年），绛侯周勃去世，其侯位由其长子周胜之继承。周胜之是汉文帝的女婿，与公主感情不合，又犯了杀人罪。由此，周胜之侯位被废。汉文帝让周亚夫承袭其父侯位，封他为条侯。
汉文帝后六年（前158年），匈奴（西汉北方部族）出动六万名骑兵入侵西汉北部边境。周亚夫由河内太守调任将军，驻守细柳（位于今陕西省咸阳市西南渭河北岸），以防御匈奴骑兵。周亚夫所建的细柳军营壁垒森严，不准人随意出入。一天，汉文帝派人传话要来视察军营，周亚夫没有让传令官进人军营。不久，又有官员来通知说皇帝驾到，周亚夫的部将回答说：“军营将士只听主将的命令，不直接接受皇上的圣旨。”他们仍然紧紧关闭军营大门。汉文帝只好派使臣持符节（用金属、玉或竹木制作表示受皇帝之命的凭证）去周亚夫军营，传令说皇上要来军营慰劳将士，周亚夫这才命令打开军营大门。周亚夫全身披甲一副临战状态，迎见文帝时只行军礼，而没有行叩拜之礼。汉文帝对周亚夫严于治军十分赏识，随后任命周亚夫为中尉（主管京都治安的将领）。
后来，汉文帝患了重病。他在去世之前，特意告诫太子刘启说：“今后国家如果有什么急事，周亚夫可以领兵担当重任。”
汉景帝三年（前154年）正月，吴王（王府设在广陵，位于今江苏省扬州市）刘濞经过长期准备，串通楚王（王府设在彭城，位于今江苏省徐州市）刘戊等六王发动叛乱。汉景帝刘启任命周亚夫代行太尉（代理最高军事将领）职务，率军讨伐叛军。周亚夫仅用三个月时间即平息吴、楚七国叛乱。为此，汉景帝下令重新设立太尉这一职位，任命周亚夫为太尉。汉景帝五年（前152年），周亚夫改任丞相。
汉景帝七年（前150年）正月，景帝不再宠爱栗姬，决意废去栗姬所生的太子刘荣。周亚夫以太子无过极力劝阻。景帝没有听取周亚夫的意见，由此对周亚夫开始疏远。
窦太后（汉景帝之母）提出要将王皇后之兄王信封侯，汉景帝推辞，窦太后坚持。母子俩相持不下，汉景帝退避说，此事得同丞相商量后才能定。汉景帝征询周亚夫的意见，周亚夫态度非常鲜明，对汉景帝说：“当年高帝规定：‘不是刘家皇族子弟，不得封王；不是立有大功的人，不得封侯。谁不遵守这一规定，普天之下的人就应当共同讨伐他。’王信虽然是皇后的哥哥，但没有功劳，给他封侯违背高帝规定。”由于周亚夫持反对意见，王信封侯一事搁下。
此前，在平息吴、楚七国之乱时，周亚夫没有应梁王刘武（窦太后次子、汉景帝之弟）之请及时派兵救援梁国（王府设在睢阳，位于今河南省商丘市南），得罪了刘武。为此，窦太后已对周亚夫心怀不满。这次，周亚夫又搬出高帝的圣旨压制她的主张，更激起窦太后对他的忌恨。
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